Ständchen für Fruchtfliegen: Neurowissenschaftler aus Princeton entschlüsseln den Balzgesang der Winzlinge

Die neueste Erforschung der Musik in der Natur findet im Labor von Mala Murthy am Princeton Neuroscience Institute statt, wo Murthy und ihre Forschungsgruppe neuronale Bildgebung, Optogenetik, Bewegungserfassung, Modellierung und künstliche Intelligenz eingesetzt haben, um genau zu bestimmen, wo und wie das Gehirn einer Fruchtfliege zwischen ihrem Standardsolo und ihrem Paarungsständchen umschaltet. Ihre Forschungsergebnisse werden in der aktuellen Ausgabe der Zeitschrift Nature veröffentlicht.

“Für mich ist es sehr befriedigend, dass wir in einem Team von außergewöhnlichen Wissenschaftler:innenmit unterschiedlichem Hintergrund unsere Kräfte und Methoden gebündelt haben, um die Schlüsseleigenschaften eines neuronalen Schaltkreises herauszufinden, der ein komplexes Verhalten – die Musterung des Balzgesangs – erklären kann”, sagt Frederic Römschied, Erstautor dieser Arbeit und ehemaliger Postdoktorand in Murthys Labor. Er ist jetzt Gruppenleiter am European Neuroscience Institute in Göttingen, Deutschland.

“Es mag überraschen, dass die Fruchtfliegen, die um Ihre Banane herumschwirren, singen können, aber es ist mehr als Musik, es ist Kommunikation”, sagte Murthy, die Karol  and Marnie Marcin ’96 Professor und Direktorin des Princeton Neuroscience Institute. “Es ist ein Gespräch, ein Hin und Her. Er singt, sie wird langsamer und dreht sich um, und dann singt er weiter. Er bewertet ständig ihr Verhalten, um genau zu entscheiden, wie er singen soll. Auf diese Weise tauschen sie Informationen aus. Anders als ein Singvogel, der sein Lied von seinem Sitzplatz aus schmettert, stimmt er alles darauf ab, was sie tut. Es ist ein Dialog.”

Durch die Untersuchung der Funktionsweise dieser winzigen Gehirne erhoffen sich die Forscher:innenErkenntnisse, die sich bei größeren und komplexeren Gehirnen, die millionenfach schwieriger zu untersuchen sind, als nützlich erweisen werden. Murthys Team versucht vor allem herauszufinden, wie das Gehirn entscheidet, welches Verhalten in welchem Kontext angemessen ist.

“Eine der beeindruckendsten Fähigkeiten des Gehirns ist seine Fähigkeit, Verhaltensmuster zu entwickeln, die in bestimmten Kontexten angemessen sind”, sagt Max Aragon, Doktorand im fünften Jahr in Murthys Labor. “Zum Beispiel ist die Art und Weise, wie man mit einer Gruppe enger Freunde in einem Café spricht, wahrscheinlich ganz anders als die Art und Weise, wie man mit Verwandten beim Abendessen spricht. Was geschieht im Gehirn, das uns diese Verhaltensflexibilität ermöglicht?”

Ähnlich wie Grillen und Heuschrecken benutzen auch Fruchtfliegen ihre Flügel zum Singen, aber sie strecken jeweils nur einen Flügel aus und schwingen ihn. Bei Drosophila melanogaster singen nur die männlichen Fruchtfliegen. Die Weibchen reagieren darauf, indem sie sich wegbewegen oder langsamer werden, damit sich das Männchen nähern kann. Männliche Fruchtfliegen können die Paarung nicht erzwingen; sie müssen um sie werben.

“Er jagt sie und singt ihr etwas vor, und sie entscheidet, ob sie für ihn langsamer wird oder nicht”, so Murthy. “Sie tanzen diesen Tanz etwa 20 Minuten lang, bis sie langsam genug ist, um sich zu paaren. Während des Werbens singt er ihr Hunderte von “Liedanrufen” vor.

Die einfachsten Gesänge dauern nur den Bruchteil einer Sekunde, während die komplexen Gesänge mehrere Sekunden andauern können.

In einem Audioclip des Ständchens der Fruchtfliege, das tausendfach verstärkt wurde, kann man eine Reihe von Impulsen hören, die sich mit weiteren musikalischen Tönen vermischen.

“Das ist das echte Lied. Es ist weder verlangsamt noch beschleunigt”, sagte Murthy. “Es ist so leise, dass man es nicht einmal hören würde, wenn die Fruchtfliege im Ohr landen würde. Man muss sie verstärken, denn Fruchtfliegen haben winzig kleine Flügel, aber das war’s auch schon. Das ist es eigentlich, was er ihr vorsingt”.

Die “Pulse” sind die Töne, die das Männchen macht, wenn es weiter weg ist, um die Aufmerksamkeit des Weibchens zu erregen, und das melodischere Ständchen, das es aus der Nähe singt, ist der “Sinus”-Song. Es gibt noch einen dritten Modus, “komplex”, der zwischen Puls- und Sinusgesang hin und her wechselt.

Während er sie verfolgt und sie ihm ausweicht oder ihn ermutigt, wechselt das Lied zwischen einfachen reinen Puls-Liedern und komplexen Puls- und Sinus-Serenaden hin und her. Auch ihr scheint das wechselnde Muster zu gefallen. In der klinischen Sprache der Wissenschaft heißt es in der Studie: “Die Komplexität des Gesangs könnte für das Weibchen wünschenswert sein, da die meisten Gesänge unmittelbar vor der Kopulation komplex sind.”

Mehrere Princeton-Ressourcen trugen zur Beantwortung der Frage bei, wie das Gehirn der Fruchtfliege das richtige Lied für den richtigen Kontext signalisiert. Das Team nutzte LEAP (LEAP Estimates Animal Pose) und seine nächste Generation SLEAP (Social LEAP Estimates Animal Poses), beides Deep-Learning-basierte Motion-Capture-Tools, die von einer früheren Princeton-Kollaboration entwickelt wurden und genau quantifizierten, wie sich die Fliegen bewegen und wo sie sich im Verhältnis zueinander befinden. Darüber hinaus wurde die neuronale Bildgebung der Fliegen am stiftungsfinanzierten Bezos Center for Neural Circuit Dynamics durchgeführt.

“Princeton ist ein besonderer Ort, der die Zusammenarbeit zwischen Wissenschaftler:innen mit unterschiedlichem Fachwissen fördert, von den Computational Neuroscience bis zur Physik und darüber hinaus”, sagte Aragon. “Insbesondere das PNI ist ein relativ kleines Institut, so dass die Chance groß ist, jemanden mit einer großartigen Idee zu treffen, die zufällig genau ein Problem löst, mit dem man in seiner Arbeit konfrontiert ist.”

“Die Zusammenarbeit mit Mala Murthy in Princeton schuf eine extrem unterstützende Atmosphäre, in der neue Ideen stets gefördert wurden und der Weg von der Idee zum Experiment frei von bürokratischen Hürden war”, so Römschied.

Mit Hilfe von SLEAP konnten die Forscher zeigen, dass die Hauptursache für den Wechsel zwischen dem Solomodus und dem Serenadenmodus in der Nähe liegt, das heißt wie nahe die männlichen und weiblichen Fruchtfliegen beieinander waren.

“Unsere Arbeit hat einen Kippschalter in seinem Gehirn aufgedeckt”, sagte Murthy. “Wenn der Schalter aktiviert ist, kann er ein wunderschönes, langes Lied singen, und sobald er sich ein wenig von ihr entfernt, wird der Schalter wieder deaktiviert, und er singt nur ein einfaches Lied. Wir haben gezeigt, dass dieser eine neuronale Schaltkreis über den Schalter in zwei Regimen arbeitet. Man braucht keinen separaten Schaltkreis, um ein anderes Lied zu erzeugen. Das war zuvor noch nicht gezeigt worden.

“Ich liebe die Idee eines Schaltkreises, der zwischen den Regimen hin- und herschaltet”, fuhr sie fort. “Es ist so einfach. Man muss nicht ständig neue Schaltkreise für jedes neue Verhalten entwickeln. Es ist eine so schöne, elegante Lösung.”

Originalpublikation

Frederic A. Römschied, Diego A. Pacheco, Max J. Aragon, Elise C. Ireland, Xinping Li, Kyle Thieringer, Rich Pang and Mala Murthy; Flexible circuit mechanisms for context-dependent song sequencing; Oct. 11 2023; Nature (DOI: 10.1038/s41586-023-06632-1